Храм построен в 1862-1877 г. Поблизости находится источник, почитаемый чудотворным.

Первое указание на существование церкви в селе Крылатском относится к 1554 году. Летопись рассказывает, что, возвращаясь в столицу из поездки в Клинские леса, царь Иоанн Грозный останавливался в Крылатском по случаю освящения в нем церкви. Церковь была деревянной, и уже к началу XVIII века обветшала и в 1713 году сгорела, а на ее месте по ходатайству священника о. Иоанна Кирилова был построен новый, также деревянный, храм. Освящение его произошло в 1717 году. В 1785 году церковь вновь пострадала от пожара.



Ходатайство о построении ныне существующей церкви началось с 1859 года. К этому времени село насчитывало уже 201 двор, и церковь не вмещала всех жителей. Кроме того, прихожанами храма являлись жители близлежащих деревень Татарово и Мневники.Было подано прошение члену Святейшего Правительствующего Синода митрополиту Филарету от причта и прихожан о строительстве новой каменной трапезной и колокольни. Прошение было отклонено, но уже в 1861 году поступило новое прошение, на этот раз о строительстве каменного храма. Строительство было начато в 1862 году по проекту архитектора Водо. К 1868 году храм с двумя приделами, в честь иконы Божией Матери Казанской и святителя Николая Чудотворца, был отстроен, но без каменной колокольни, которая отсутствовала вплоть до 1877 года. В 1877 году колокольня была возведена по проекту архитектора Стратилатова. Архитектура 5-главого храма с высокой колокольней следовала традициям византийского зодчества. На источнике, в месте обретения иконы Божией матери Рудненской, была сооружена часовня.

В первые десятилетия советской власти, как и большинство храмов в России, церковь Рождества Богородицы в Крылатском была закрыта и подверглась разрушению. В начале Великой Отечественной войны колокольня храма была взорвана. Церковь передана в Ведомство Московской епархии в 1989 году. В конце этого же года в храме возобновлены богослужения. Настоятелем храма был назначен протоиерей Николай Морозов. Был восстановлен четверик храма и колокольня.



В 1998 году настоятелем храма стал протоиерей Георгий Бреев. К настоящему времени создан новый иконостас, значительно расширена площадь храма, построен дом причта, благоустроена территория, окружающая храм. Ведутся работы по росписи храма. В ближайшем будущем планируется восстановление часовни на источнике. Также в планах храма возведение крестильни.

В храме находится икона св. преподобного Иова Анзерского с частицей мощей, в алтаре храма - икона великомученика Геогрия Победоносца с частицей мощей.

Престольные праздники Храма Рождества Прествятой Богородицы в Крылатском отмечаются:
21(8)сентября - Рождество Пресвятой Богородицы
25(12)октября - Праздник Рудненской иконы Божией Матери