Эта икона относится к числу старейших святынь Санкт-Петербурга. Об ее чудотворении стало широко известно, когда икона находилась еще в скромной церкви Рождества Пресвятой Богородицы на Петербургской стороне. Бывший настоятель этой церкви священник Тимофей Симеонов в сане протоиерея в 1740-1745 годах настоятельствовал в мазанковом Успенском соборе - при нем началось строительство нынешнего Князь-Владимирского собора. Икона странствовала по Санкт-Петербургу и в первой половине XVIII, и в XX веках. В 1932-1940 годах она побывала в Спасо-Успенском соборе (на Сенной площади), Андреевском соборе на Васильевском острове и в Смоленско – кладбищенской церкви. После закрытия Смоленской церкви в августе 1940 года чудотворная икона была доставлена в Князь-Владимирский собор и пробыла в нем до 2001 года. В июле 2001 года святыня вернулась под родные своды Казанского собора.

Главной святыней Казанского кафедрального собора Санкт-Петербурга является Казанская икона Божией Матери, во имя которой собор был построен. Эта икона, чудесным образом явленная в г. Казани в 1579 г., является одной из самых почитаемых икон во всем православном мире.

В самых общих чертах история иконы сводится к следующему. Летом 1579 г. страшный пожар уничтожил большую часть Казани. Две недели спустя девочке по имени Матрона Онучина трижды являлась во сне Пресвятая Дева, настоятельно требуя, чтобы она сообщила Казанскому архиепископу о Ее святом образе, который находится в подвале сгоревшего дома Онучиных. Сначала девочке не поверили, но после новых явлений Богородицы решили все же копать в указанном Богородицей месте. На метровой глубине был найден образ Пресвятой Богородицы.

День чудесного явления образа (8/21 июля) стал ежегодно отмечаться как большой праздник вначале в Казани, а затем и по всей России. В том же 1579 г. царь Иван Грозный основал в Казани монастырь Пресвятой Богородицы, в который и была помещена обретенная икона. С нее сделали несколько копий, некоторые из которых, как и сама изначальная икона, были признаны чудотворными.

В Смутное время, примерно через 33 года после чудесного явления Казанской иконы Богородицы, Россия подверглась нападению поляков, Москва была ими захвачена. Патриарх Гермоген, который в бытность свою священником в Казани первым описал Казанскую икону и чудеса, ей творимые, был заключен в тюрьму.

Но в 1612 г. ополчение под руководством князя Д.И. Пожарского и К. Минина с образом Казанской Божией Матери во главе разгромило польские войска и 22 октября чудотворный образ Пресвятой Богородицы был крестным ходом внесен в Москву. Позднее стараниями князя Д.И. Пожарского в Москве на Красной площади был возведен первый Казанский собор.

Со времен царя Алексея Михайловича икона стала рассматриваться как Покровительница дома Романовых и праздники во имя иконы (8/21 июля и 22 октября/4 ноября) из местных - московских и казанских - стали общероссийскими.

При Петре I в Санкт-Петербург привозят Казанскую икону, принадлежавшую царице Прасковии Федоровне, родственнице Петра. Согласно последним исследованиям она была списком (копией) с изначального казанского прототипа. После длительного нахождения в церкви Рождества Богородицы на Невском проспекте, она была помещена в новом Казанском кафедральном, который был возведен для нее архитектором А.Н. Воронихиным. Казанская икона стала одной из главных православных святынь Санкт-Петербурга.

Ее благодатная сила открылась петербуржцам еще в Петровское время, а в 1801-1811 годах для хранения иконы был воздвигнут Казанский собор. С 1923 по 1940 год икона находилась в руках обновленцев. Прибытие чтимой святыни в кафедральный Князь-Владимирский собор Ленинграда предвозвещало конец открытого антирелигиозного террора и скорую ликвидацию церковных расколов. В начале 1941 года митрополит Алексий перенес свою резиденцию из Князь-Владимирского собора в Николо-Богоявленский, который и стал кафедральным на последующие 60 лет. В день, когда началась Великая Отечественная война, митрополит Ленинградский Алексий служил литургию в Князь- Владимирском соборе: 22 июня 1941 года отмечался праздник Всех святых, в земле Российской просиявших. Все 900 дней блокады собор с хранившейся в нем чудотворной Казанской иконой Божией Матери составлял одну из главных духовных твердынь города-фронта. Благодаря неиссякаемому блокадному паломничеству к святыням храма его посещаемость даже в первую блокадную зиму, вопреки опасениям, нисколько не упала, а возросла. По свидетельству очевидцев "стали трамваи, прекратилась подача электрического света, керосина не было. В предутренней тьме, озаряемой вспышками орудийных выстрелов, чрез глубокие сугробы неубранного снега спешили священники, певчие, служащие и прихожане собора со всех концов города… Певчие пели в пальто с поднятыми воротниками, закутанные в платки, в валенках, а мужчины даже в скуфьях. Так же стояли и молились прихожане".

Голодная смерть косила людей повсюду - на улице, дома, на работе. 14 марта 1942 года список жертв блокады пополнил бессменный с 1933 года председатель двадцатки (староста) Князь-Владимирского собора Иван Моисеевич Куракин... Но утренние и вечерние богослужения в храме не прерывались ни на один день: было много причастников и исповедников, целые горы записок о здравии и за упокой, нескончаемые общие молебны и панихиды. По благословению церковного священноначалия за каждой литургией читалась особая молитва о помощи Божией и даровании победы.